주구지 절은 쇼토쿠 태자(574~622년)가 621년에 세상을 떠난 어머니 아나호베노 하시히토 황후(생년 미상)를 위해 지은 비구니 절로, 황후가 살았던 궁중 저택을 사원으로 개조한 것입니다. 수도를 나라에서 교토로 옮긴 헤이안 시대(794~1185년)에는 사운이 쇠퇴하여 사찰의 보물은 보관을 위해 호류지 절로 옮겨졌습니다. 그 중에는 622년에 쇼토쿠 태자가 사망한 후 그의 비가 발원해 천계에 있는 태자의 모습을 그린 『천수국만다라수장』도 포함되어 있었습니다. 이 만다라는 일본에서 가장 오래된 자수이자, 불교 미술의 대표작이기도 한 매우 귀중한 작품으로 가마쿠라 시대(1185~1333년)에 호류지 절에서 주구지 절로 반환되어 복원되었습니다. 현재 본당에는 복제품이 전시되어 있으며 원본은 나라국립박물관에서 보관 중입니다.

16세기 중반 이후 주구지 절은 황실과 깊은 관계를 맺었습니다. 많은 황녀들이 다른 귀족 여성들과 함께 이곳에서 수행을 했기 때문에 주구지 절의 여승은 대부분 황녀였습니다. 이 무렵에 원래의 장소에서 500m 정도 서쪽인 현재의 자리로 이동되었습니다. 1960년대에는 다카마쓰노미야 기쿠코 친왕비(1911~2004년)의 발원으로 저명한 건축가인 요시다 이소야(1894~1974년)가 설계한 화재나 강한 지진에도 견딜 수 있는 견고한 본당이 건립되었습니다. 사당 내부에는 1,400년 전에 만들어진 본존 보살반가상이 안치되어 있습니다. 이 상은 국보로 지정된 걸작으로 수세기 동안 향이나 등명 등의 연기에 노출되었음에도 불구하고 그 아름다움을 여전히 잃지 않고 있습니다.